grekovВестник хирургии имени И.И. ГрековаGrekov's Bulletin of Surgery0042-46252686-7370Federal State Budgetary Educational Institution of Higher Education «Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University» of the Ministry of Healthcare of the Russion Federation, FSBEI HE I.P.Pavlov SPbSMU MOH Russia10.24884/0042-4625-2025-184-5-51-58grekov-2676Research ArticleОПЫТ РАБОТЫEXPERIENCE OF WORKИнтраоперационная флуоресцентная визуализация новообразований легких в ближнем инфракрасном светеIntraoperative fluorescence imaging of lung neoplasms in near-infrared lighthttps://orcid.org/0000-0001-8698-7018АкоповА. Л.AkopovА. L.

Акопов Андрей Леонидович, доктор медицинских наук, профессор, зав. кафедрой клинической анатомии и оперативной хирургии имени профессора М. Г. Привеса

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Akopov Andrey L., Dr. of Sci. (Med.), Professor, Head of the Department of Clinical Anatomy and Operative Surgery named after Professor M. G. Prives

Saint Petersburg

akopovand@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6462-9022ПапаянГ. В.PapayanG. V.

Папаян Гарри Вазгенович, кандидат технических наук, старший научный сотрудник Центра лазерной медицины, лаборатория экспериментальных исследований; старший научный сотрудник НИО микроциркуляции и метаболизма миокарда

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2

Papayan Garry V., Cand. of Sci. (Technical), Senior Research Fellow of the Center for Laser Medicine, Laboratory of Experimental Research; Senior Research Fellow of the Research Department of Microcirculation and Metabolism of the Myocardium

Saint Petersburg

pgarry@mail.ruСтруйА. В.StruiA. I.

Струй Андрей Владимирович, младший научный сотрудник Центра лазерной медицины, лаборатория экспериментальных исследований

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Strui Andrey V., Junior Research Fellow of the Center for Laser Medicine, Laboratory of Experimental Research

Saint Petersburg

ДворецкийС. Ю.DvoretskyS. Yu.

Дворецкий Сергей Юрьевич, доктор медицинских наук, зав. отделением торакальной хирургии, доцент кафедры хирургии госпитальной с клиникой

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Dvoretsky Sergey Yu., Dr. of Sci. (Med.), Head of the Department of Thoracic Surgery, Associate Professor of the Department of Hospital Surgery with Clinic

Saint Petersburg

https://orcid.org/0000-0001-6433-5334ФедотоваД. А.FedotovaD. A.

Федотова Дарья Алексеевна, врач-торакальный хирург онкологического отделения № 4

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Fedotova Daria A., Thoracic Surgeon, Oncological Department № 4

Saint Petersburg

dasha.feed@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9191-5091БайковВ. В.BaykovV. V.

Байков Вадим Валентинович, доктор медицинских наук, зав. кафедрой патологической анатомии с патологоанатомическим отделением, руководитель научно-клинического центра патоморфологии

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Baykov Vadim V., Dr. of Sci. (Med.), Head of the Department of Pathological Anatomy with Pathology Department, Head of the Scientific and Clinical Center of Pathomorphology

Saint Petersburg

https://orcid.org/0000-0001-7164-5189АгишевА. С.AgishevA. S.

Агишев Алексей Сергеевич, кандидат медицинских наук, врач-торакальный хирург онкологического отделения № 4

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Agishev Alexey S., Cand. of Sci. (Med.), Thoracic Surgeon, Oncological Department № 4

Saint Petersburg

https://orcid.org/0009-0003-6897-3976КоритаП. В.KoritaP. V.

Корита Павел Владимирович, кандидат медицинских наук, врач-патологоанатом

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Korita Pavel V., Cand. of Sci. (Med.), Pathologist

Saint Petersburg

https://orcid.org/0009-0008-0162-9712ЗагидуллинаА. Р.ZagidullinaA. R.

Загидуллина Алина Руслановна, студент 6 курса лечебного факультета

197022, Санкт-Петербург, ул. Льва толстого, д. 6-8

Zagidullina Alina R., 6th year Student of the Faculty of Medicine

Saint Petersburg

Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет имени академика И. П. ПавловаРоссияPavlov UniversityRussian FederationПервый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет имени академика И. П. Павлова; Национальный медицинский исследовательский центр им. В. А. АлмазовaРоссияPavlov University; Almazov National Medical Research CentreRussian Federation20252412202518455158Copyright © Акопов А.Л., Папаян Г.В., Струй А.В., Дворецкий С.Ю., Федотова Д.А., Байков В.В., Агишев А.С., Корита П.В., Загидуллина А.Р., 20252025Акопов А.Л., Папаян Г.В., Струй А.В., Дворецкий С.Ю., Федотова Д.А., Байков В.В., Агишев А.С., Корита П.В., Загидуллина А.Р.Akopov А.L., Papayan G.V., Strui A.I., Dvoretsky S.Y., Fedotova D.A., Baykov V.V., Agishev A.S., Korita P.V., Zagidullina A.R.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.vestnik-grekova.ru/jour/article/view/2676

ВВЕДЕНИЕ. При хирургическом лечении раннего периферического рака легкого остается проблемой точная интраоперационная визуализация опухоли, определение границ опухолевого роста.ЦЕЛЬ. Разработка методики и анализ первых результатов интраоперационной инфракрасной флуоресцентной диагностики периферических новообразований легких.МЕТОДЫ И МАТЕРИАЛЫ. В исследование включено 27 оперированных больных с новообразованиями легких различного гистологического типа. Каждому пациенту сразу после выполнения доступа, а также ex vivo после удаления препарата, проведена флуоресцентная визуализация новообразований в ближнем инфракрасном спектре. Интенсивность флуоресценции оценивалась количественно. В качестве флуоресцирующего агента применялся лиофилизат индоцианина зеленого в смеси с 20 %-м альбумина человека, для визуализации инфракрасной флуоресценции использована система «MMC SCOPE ICG».РЕЗУЛЬТАТЫ. Путем инфракрасной флуоресценции удалось визуализировать 21 новообразование из 31 (68 %) у 20 пациентов из 27 (74 %). При сравнении флуоресцирующих и нефлуоресцирующих очагов не выявлено корреляции между наличием флуоресценции и гистологической структурой, размером новообразований, наличия инвазии висцеральной плевры. также флуоресцентная диагностика позволила выявить у 3 больных (11 %) раком легкого дополнительные 4 Кт-негативных очага размерами от 0,5 до 10 мм, все они оказались злокачественными опухолями.ЗАКЛЮЧЕНИЕ. Метод флуоресцентной интраоперационной диагностики является безопасным и информативным, позволяет визуализировать внутрилегочные новообразования у 74 % больных, а также выявить Rg-негативные опухолевые очаги у 11 % больных. 

INTRODUCTION. In surgical treatment of early peripheral lung cancer, accurate intraoperative visualization of the tumor and determination of tumor growth boundaries remain a problem.The OBJECTIVE was to develop a methodology and analyze the first results of intraoperative infrared fluorescence diagnosis of lung neoplasms.METHODS AND MATERIALS. The study included 27 operated patients with lung neoplasms of various histological types. Each patient immediately after performing access, as well as on the ex vivo, underwent an attempt at fluorescence imaging of the removed tumors in the near-infrared spectrum, as well as the presence of other foci of fluorescence. The fluorescence intensity was quantified. Indocyanine green lyophilizate with Human Albumin 20 % was used as a fluorescent agent, and the MMC SCOPE ICG system was used to visualize infrared fluorescence.RESULTS. Infrared fluorescence was used to visualize 21 out of 31 (68 %) neoplasms in 20 out of 27 (74 %) patients. When comparing fluorescent and non-fluorescent foci, there was no correlation between the presence of fluorescence and the histological structure, the size of the neoplasms and the presence of invasion of the visceral pleura. Fluorescence diagnostics also revealed in 3 patients (11 %) an additional 4 CT-negative foci ranging in size from 0.5 to 10 mm, all of which turned out to be malignant tumors.CONCLUSION. The method of fluorescent intraoperative diagnosis is safe and informative, it allows to visualize intrapulmonary neoplasms in 74 % of patients, as well as to identify Rg-negative tumor foci in 11 % of patients.

опухоли легкогоиндоцианин зеленыйфлуоресцентная визуализацияинфракрасный диапазонlung tumorsindocyanin greenfluorescent imaginginfrared rangeReferencesКлинические рекомендации «Злокачественное новообразование бронхов и легкого» / Ассоциация онкологов России, Общероссийская общественная организация «Российское общество клинической онкологии». 2022. URL: https://eurocityclinic.ru/wp-content/uploads/2022/09/zlokachestvennoe-novoobrazovanie-bronhov-i-legkogo-2022.pdf (дата обращения: 17.10.25).Clinical recommendations “Malignant neoplasm of the bronchi and lungs” / Association of Oncologists of Russia, All-Russian public organization “Russian Society of Clinical Oncology”. 2022. URL: https://eurocityclinic.ru/wp-content/uploads/2022/09/zlokachestvennoe-novoobrazovaniebronhov-i-legkogo-2022.pdf (accessed: 17.10.25). (In Russ.).Cui F., Liu J., Du M. et al. Expert consensus on indocyanine green fluorescence imaging for thoracoscopic lung resection (The Version 2022). Translational lung cancer research. 2022. Vol. 11, № 11. P. 2318–2331. https://dx.doi.org/10.21037/tlcr-22-810.Cui F., Liu J., Du M. et al. Expert consensus on indocyanine green fluorescence imaging for thoracoscopic lung resection (The Version 2022). Translational lung cancer research. 2022;11(11):2318–2331. https://dx.doi.org/10.21037/tlcr-22-810.Wong L. Y., Lui N. S. Intraoperative Molecular Imaging of Lung Cancer. Thoracic surgery clinics. 2023. Vol. 33. P. 227–232. https://doi.org/10.1016/j.thorsurg.2023.04.013.Wong L. Y., Lui N. S. Intraoperative Molecular Imaging of Lung Cancer. Thoracic surgery clinics. 2023;33:227–232. https://doi.org/10.1016/j.thorsurg.2023.04.013.Papayan G., Akopov A. Potential of indocyanine green near-infrared fluorescence imaging in experimental and clinical practice. Photodiagnosis and photodynamic therapy. 2018. Vol. 24. P. 292–299. https://doi.org/10.1016/j.pdpdt.2018.10.011.Papayan G., Akopov A. Potential of indocyanine green nearinfrared fluorescence imaging in experimental and clinical practice. Photodiagnosis and photodynamic therapy. 2018;24:292–299. https:// doi.org/10.1016/j.pdpdt.2018.10.011.Jun W. The Enhanced Permeability and Retention (EPR) Effect: The Significance of the Concept and Methods to Enhance Its Application. Journal of personalized medicine. 2021. Vol. 11. P. 771. https://doi.org/10.3390/jpm11080771.Jun W. The Enhanced Permeability and Retention (EPR) Effect: The Significance of the Concept and Methods to Enhance Its Application. Journal of personalized medicine. 2021;11:771. https://doi.org/10.3390/jpm11080771.Newton A. D., Predina J. D., Nie S. et al. Intraoperative fluorescence imaging in thoracic surgery. Journal of surgical oncology. 2018. Vol. 118, № 2. P. 344–355. https://doi.org/10.1002/jso.25149.Newton A. D., Predina J. D., Nie S. et al. Intraoperative fluorescence imaging in thoracic surgery. Journal of surgical oncology. 2018;118(2):344–355. https://doi.org/10.1002/jso.25149.Lui N. S., Singhal S. Intraoperative Molecular Imaging of Lung Cancer: A Review. Surgical oncology clinics of North America. 2022. Vol. 31, № 4. P. 685–693. https://doi.org/10.1016/j.soc.2022.06.006.Lui N. S., Singhal S. Intraoperative Molecular Imaging of Lung Cancer: A Review. Surgical oncology clinics of North America. 2022;31(4):685–693. https://doi.org/10.1016/j.soc.2022.06.006.Sarkaria I. S., Martin L. W., Rice D. C. et al. ELUCIDATE Study Group. Pafolacianine for intraoperative molecular imaging of cancer in the lung: The ELUCIDATE trial. The Journal of thoracic and cardiovascular surgery. 2023. Vol. 166, № 6. P. e468–e478. https://doi.org/10.1016/j.jtcvs.2023.02.025.Sarkaria I. S., Martin L. W., Rice D. C. et al. ELUCIDATE Study Group. Pafolacianine for intraoperative molecular imaging of cancer in the lung: The ELUCIDATE trial. The Journal of thoracic and cardiovascular surgery. 2023;166(6):e468–e478. https://doi.org/10.1016/j.jtcvs.2023.02.025.Rice D., Singhal S., Niemeyer E. et al. Intraoperative Molecular Imaging With Pafolacianine in Resection of Occult Pulmonary Malignancy in the ELUCIDATE Trial. The Annals of thoracic surgery. 2025. Vol. 120, № 2. P. 294–301. https://doi.org/10.1016/j.athoracsur.2024.10.001.Rice D., Singhal S., Niemeyer E. et al. Intraoperative Molecular Imaging With Pafolacianine in Resection of Occult Pulmonary Malignancy in the ELUCIDATE Trial. The Annals of thoracic surgery. 2025;120(2):294–301. https://doi.org/10.1016/j.athoracsur.2024.10.001.Sarkaria I. S., Biro T. G., Singhal S. et al. Intraoperative Molecular Imaging With Pafolacianine: Histologic Characteristics of Identified Nodules. Clinical lung cancer. 2025. Vol. 26, № 2. P. 104–115. https://doi.org/10.1016/j.cllc.2024.11.004.Sarkaria I. S., Biro T. G., Singhal S. et al. Intraoperative Molecular Imaging With Pafolacianine: Histologic Characteristics of Identified Nodules. Clinical lung cancer. 2025;26(2):104–115. https://doi.org/10.1016/j.cllc.2024.11.004.Акопов А. Л., Папаян Г. В., Федотова Д. А. Интраоперационная флюоресцентная визуализация периферических опухолей легких в ближнем инфракрасном диапазоне. Хирургия. Журнал им. Н. И. Пирогова. 2024. № 1. С. 79–85. https://doi.org/10.17116/hirurgia202401179.Akopov A. L., Papayan G. V., Fedotova D. A. Intraoperative fluorescence imaging of peripheral lung tumors in the near infrared range. Surgery. The N. I. Pirogov Magazine. 2024;(1):79–85. (In Russ.). https://doi.org/10.17116/hirurgia202401179.Gkikas A., Lampridis S., Patrini D. et al. How effective is indocyanine green (ICG) in localization of malignant pulmonary nodules? A systematic review and meta-analysis. Frontiers in Surgery. 2022. Vol. 9. P. 967897. https://doi.org/10.3389/fsurg.2022.967897.Gkikas A., Lampridis S., Patrini D. et al. How effective is indocyanine green (ICG) in localization of malignant pulmonary nodules? A systematic review and meta-analysis. Frontiers in Surgery. 2022;9:967897. https://doi.org/10.3389/fsurg.2022.967897.Папаян Г. В., Струй А. В. Первый отечественный прибор для ICGфлуоресцентной навигации при выполнении открытых операций. Учебно-методическое пособие под ред. проф. В. А. Кащенко. СПб: ИЗД-ВО. 2022. С. 23–28.Papayan G. V., Struy A. V. The first domestic device for ICG-fluorescent navigation during open operations. Educational and methodical manual edited by prof. V. A. Kashchenko. St. Petersburg, 2022. P. 23–28. (In Russ.).Акопов А. Л., Папаян Г. В., Дворецкий С. Ю. и др. Флуоресцентная ангиография в профилактике несостоятельности пищеводно-желудочного анастомоза. Учебно-методическое пособие под ред. проф. В. А. Кащенко. СПб : ИЗД-ВО. 2022. С. 42–49.Akopov A. L., Papayan G. V., Dvoretsky S. Yu. et al. Fluorescence angiography in the prevention of esophageal-gastric anastomosis failure. Educational and methodical manual edited by prof. V. A. Kashchenko. St. Petersburg, 2022. P. 42–49. (In Russ.).Папаян Г. В., Чефу С. Г., Петрищев Н. Н. и др. Возможность использования конъюгата индоцианина зеленого с альбумином для инфракрасной флуоресцентной диагностики патологических процессов в эксперименте. Вопросы онкологии. 2016. Т. 62, № 6. С. 838–44.Papayan G. V., Chefu S. G., Petrishchev N. N. et al. Possibility of the use of the conjugate of indocyanine green with albumin for infrared fluorescent diagnosis of pathological processes in experiment. Voprosi oncologii. 2016;62(6):838–844. (In Russ.).Li Y., Dai C., Hua Z. et al. A human serum albumin-indocyanine green complex offers improved tumor identification in fluorescence-guided surgery. Translational cancer research. 2024. Vol. 13, № 1. P. 437–452. https://doi.org/10.21037/tcr-23-2338.Li Y., Dai C., Hua Z. et al. A human serum albumin-indocyanine green complex offers improved tumor identification in fluorescence-guided surgery. Translational cancer research. 2024;13(1):437–452. https://doi.org/10.21037/tcr-23-2338.Singhal S., Azari F., Azari S. United States Patent Application Publication US 2025/0057426 A1 Computer-implemented methods and associated systems for detecting malignancy.Singhal S., Azari F., Azari S. United States Patent Application Publication US 2025/0057426 A1 Computer-implemented methods and associated systems for detecting malignancy.Li X., Fu Yu., Ma L. et al. Spectrometric Study on the Interaction of Indocyanine Green with Human Serum Albumin. Chem. Res. Chin. Univ. 2016. Vol. 32, № 3. P. 343–347. https://doi.org/10.1007/s40242016-6008-7.Li X., Fu Yu., Ma L. et al. Spectrometric Study on the Interaction of Indocyanine Green with Human Serum Albumin. Chem. Res. Chin. Univ. 2016;32(3):343–347. https://doi.org/10.1007/s40242-016-6008-7.An F., Yang Z., Zheng M. et al. Rationally assembled albumin/ indocyanine green nanocomplex for enhanced tumor imaging to guide photothermal therapy. Journal of nanobiotechnology. 2020. Vol. 18, № 1. P. 49. https://doi.org/10.1186/s12951-020-00603-8. PMID: 32183838; PMCID: PMC7079369.An F., Yang Z., Zheng M. et al. Rationally assembled albumin/indocyanine green nanocomplex for enhanced tumor imaging to guide photothermal therapy. Journal of nanobiotechnology. 2020;18(1):49. https://doi.org/10.1186/s12951-020-00603-8. PMID: 32183838; PMCID: PMC7079369.Predina J. D., Newton A. D., Corbett C. et al. A Clinical Trial of TumorGlow to Identify Residual Disease During Pleurectomy and Decortication. The Annals of thoracic surgery. 2019. Vol. 107, № 1. P. 224–232. https://doi.org/10.1016/j.athoracsur.2018.06.015.Predina J. D., Newton A. D., Corbett C. et al. A Clinical Trial of TumorGlow to Identify Residual Disease During Pleurectomy and Decortication. The Annals of thoracic surgery. 2019;107(1):224–232. https://doi.org/10.1016/j.athoracsur.2018.06.015.Newton A. D., Predina J. D., Corbett C. J. et al. Optimization of Second Window Indocyanine Green for Intraoperative Near-Infrared Imaging of Thoracic Malignancy. Journal of the American College of Surgeons. 2019. Vol. 228, № 2. P. 188–197. https://doi.org/10.1016/j.jamcollsurg.2018.11.003.Newton A. D., Predina J. D., Corbett C. J. et al. Optimization of Second Window Indocyanine Green for Intraoperative Near-Infrared Imaging of Thoracic Malignancy. Journal of the American College of Surgeons. 2019;228(2):188–197. https://doi.org/10.1016/j.jamcollsurg.2018.11.003.Hamaji M., Chen-Yoshikawa T. F., Minami M., Date H. Near-Infrared Imaging Using Intravenous Indocyanine Green at a Conventional Dose to Locate Pulmonary Metastases: A Pilot Study. The Journal of thoracic and cardiovascular surgery. 2019. Vol. 67, № 8. P. 688–691. https://doi.org/10.1055/s-0038-1675346.Hamaji M., Chen-Yoshikawa T. F., Minami M., Date H. Near-Infrared Imaging Using Intravenous Indocyanine Green at a Conventional Dose to Locate Pulmonary Metastases: A Pilot Study. The Journal of thoracic and cardiovascular surgery. 2019;67(8):688–691. https://doi.org/10.1055/s-0038-1675346.Kennedy G. T., Azari F. S., Bernstein E. et al. Targeted Intraoperative Molecular Imaging for Localizing Nonpalpable Tumors and Quantifying Resection Margin Distances. JAMA surgery. 2021. Vol. 156, № 11. P. 1043–1050. https://doi.org/10.1001/jamasurg.2021.3757.Kennedy G. T., Azari F. S., Bernstein E. et al. Targeted Intraoperative Molecular Imaging for Localizing Nonpalpable Tumors and Quantifying Resection Margin Distances. JAMA surgery. 2021;156(11):1043–1050. https://doi.org/10.1001/jamasurg.2021.3757.Azari F., Zhang K., Kennedy G. T. et al. Precision Surgery Guided by Intraoperative Molecular Imaging. Journal of nuclear medicine : official publication, Society of Nuclear Medicine. 2022. Vol. 63, № 11. P. 1620–1627. https://doi.org/10.2967/jnumed.121.263409.Azari F., Zhang K., Kennedy G. T. et al. Precision Surgery Guided by Intraoperative Molecular Imaging. Journal of nuclear medicine : official publication, Society of Nuclear Medicine. 2022;63(11):1620–1627. https://doi.org/10.2967/jnumed.121.263409.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.